Vòng 1: 20 đội (xếp hạng 27–46) sẽ đá sân nhà - sân khách theo hai lượt đi và về.
10 đội thắng sẽ tiến vào vòng 2.
1 đội thua có thành tích tốt nhất sẽ tiến vào vòng loại thứ 3 của Cúp châu Á
Vòng 2: 36 đội (xếp hạng 1–26 và 10 đội thắng vòng 1) được chia thành 9 bảng, 4 đội để thi đấu vòng tròn hai lượt đi và về trên sân nhà và sân khách.
18 đội nhất và nhì mỗi bảng sẽ tiến tới vòng ba của vòng loại thứ 3 World Cup 2026 và đủ điều kiện tham dự Cúp bóng đá châu Á 2027.
18 đội còn lại tiến thẳng vào vòng loại thứ 3 Cúp châu Á.
Vòng play-off: 9 đội thua từ vòng 1 cùng Quần đảo Bắc Mariana sẽ thi đấu vòng play-off hai lượt đi và về để xác định 5 suất cuối cùng tham dự vòng 3.
Vòng 3: 24 đội (1 đội thua có thành tích tốt nhất từ vòng 1 + 18 đội xếp thứ ba và thứ tư từ vòng 2 + 5 đội thắng ở vòng play-off) sẽ được chia thành 6 bảng 4 đội để thi đấu vòng tròn hai lượt đi và về trên sân nhà và sân khách. Đội nhất của mỗi bảng sẽ chiếm 6 suất còn lại cho Cúp bóng đá châu Á.
